土壤微生物碳泵作为陆地碳汇的新概念

The soil Microbial Carbon Pump as a new concept for terrestrial carbon sequestration

Chao LIANG* & Xuefeng ZHU? （2021）

摘要：

1. 引言

二氧化碳升高引起的气候变化严重限制了人类社会的生存和发展。作为陆地生态系统最大的碳库，土壤具有比空气和陆生植物都要高的土壤有机碳储存。土壤碳预算的小小变化就会显著地影响空气碳的浓度。因此，土壤碳汇的提高是缓解全球气候变化和食物危机的关键。传统，土壤有机碳形成和稳定性的研究关注于植物源碳对土壤碳库积累的贡献，然而，随着方法和技术的快速发展，对SOC形成和稳定性机制的理解已经经历了巨大的改变，逐渐从腐殖质理论转变为关注于微生物转换和SOC形成调节。

2. 土壤微生物碳泵理论框架

总之，土壤微生物碳泵理论包括三个方面：1）植物源碳的转变，即微生物的双重调控路径；2）土壤微生物源碳的形成，即土壤微生物碳泵概念；3）土壤微生物碳的稳定化，即续埋效应。

2.1 土壤微生物的双重调控路径即体内修饰和体外周转

由于他们的植物源碳使用模式的不同，土壤碳的微生物控制能够分为两个部分。1）微生物的体外修饰，即微生物分解或者通过胞外酶把大分子植物基质转变为小的碎片，导致植物源碳在土壤中积累。在这个过程中土壤微生物作为分解者或者土壤碳库动态的“处理器”。2）微生物的体内周转，即通过同化摄入小分子量的植物源碳基质，土壤微生物合成它们自己的生物量，并且通过微生物细胞的生长、增殖、残体的形成和积累的迭代过程向土壤贡献微生物源碳。在这个过程中微生物作为贡献者调节微生物源碳库的动态。

在体外修饰的过程中，土壤微生物主要完成分解者的功能。为了获得它们需要的能量和营养物质，土壤微生物将合成酶并把这些酶分泌到细胞外，留这些酶到土壤中或者把这些酶捆绑到细胞膜上。由微生物细胞分泌出的，执行水解作用或者催化氧化作用的这些酶称为胞外酶。在土壤碳和氮循环过程中，通常研究的胞外酶是氧化还原酶和水解酶，如酚氧化酶、β-葡糖苷酶、β-N-乙酰胺葡萄糖苷酶。酚氧化酶主要催化芳香化合物的氧化分解，也能间接促进水解酶的释放；β-葡糖苷酶是一类纤维素水解酶，它能够水解低聚糖为单糖、为土壤微生物提供可用的基质和能量；β-N-乙酰胺葡萄糖苷酶通常能催化甲壳素和肽聚糖的水解，将碳和氮释放到土壤有机质中，反映土壤氮的有效性。一方面来说，这些酶能够降解植物源大分子为能够被微生物直接吸收和利用的小碎片，影响土壤微生物源碳的形成；另一方面来说，一些部分已分解的植物残体，即那些已经经历了体外修饰，并且连续处理，始终不能直接被微生物吸收和利用的植物残体，这些植物源碳将在土壤中相对稳定，并调节土壤植物源碳库的动态。另外，在被胞外酶催化分解的过程中，大量二氧化碳将被从SOM中释放到空气中。Maire等人发现，当土壤是无菌时，由微生物产生的酶生成的二氧化碳可高达土壤呼吸的一半。这表明，土壤微生物的“体外修饰”与土壤碳循环密切相关，不仅为微生物提供可用底物以促进微生物源碳的生成，还提供部分分解的植物残体以积累植物源碳。同时，酶催化反应还会将碳释放到大气中，减弱了土壤碳库的积累。

在“体内周转”过程中，微生物合成代谢主要是由小分子碳底物驱动，小分子碳底物可以是“体外修饰”的植物源不稳定碳，也可以是微生物源不稳定碳。微生物利用和生长后，部分现成的碳底物逐渐转化为相对稳定的微生物源碳，包括微生物残体和部分代谢物，有助于土壤碳库的形成和积累。

2.2 土壤微生物驱使碳形成—土壤微生物碳泵框架

从上述微生物对外源碳的双重调控途径可以看出，微生物“体内周转”途径在土壤碳库的形成和积累中起着重要作用。Liang et al.(2017)进一步将其内容浓缩为土壤微生物碳泵理论的概念，即在有效底物的情况下，土壤微生物通过“体内周转”，通过合成代谢，将土壤中容易分解的底物转化为微生物生物量和代谢产物。土壤微生物死亡后，其坏死体和部分代谢产物在土壤中保持相对稳定，并以微生物残体的形式贡献于土壤碳库。随着微生物群落的不断生长、繁殖和死亡，稳定的微生物源有机碳不断产生并逐渐积累在土壤中，对土壤碳库的形成起到了积极的作用。在土壤微生物合成代谢的驱动下，通过“体内周转”不断产生微生物残余物是土壤微生物碳泵理论概念的核心思想。

2.3 土壤微生物驱使碳稳定性—续埋效应

“续葬效应”是指微生物残留物在土壤中趋于稳定的现象。这一概念的重点是在微生物生物量和坏死体持续产生后，微生物源碳在土壤中的积累和稳定。主要是基于土壤中微生物残留的物理保护而提出的。近年来，土壤团聚体和土壤矿物质对土壤有机碳的保护被认为是土壤有机碳稳定的重要机制。土壤团聚体可以包裹有机碳，并通过物理隔离保护其免受微生物的分解和利用。除了土壤团聚体对有机碳的物理保护外，土壤矿物质还可以通过吸附或结合有机碳形成难以被微生物分解和利用的有机-无机复合物来稳定有机碳。例如，一项研究表明，微生物源多糖对土壤矿物质相关有机质的形成有更大的贡献，而且相对于植物源多糖更容易与矿物质结合。添加高岭土可以显著降低DNA碳的分解速率，进一步证实微生物源碳存在矿物学稳定机制。

综上所述，土壤微生物碳泵理论概念框架描述了植物和微生物源碳流的路径。在微生物代谢驱动的陆地生态系统碳循环中，“体外修饰”是土壤微生物分解大分子有机基质的主要途径。这一过程不仅直接影响土壤非微生物源碳的周转，而且还影响“体内周转”途径的大小，这将显著影响“埋葬效应”对土壤固碳的贡献。

3. 影响土壤微生物碳泵理论驱使的土壤碳汇的因素

微生物碳泵驱动的土壤碳汇主要依赖于两个过程。一是土壤微生物源碳的生成，二是土壤微生物源碳的稳定。因此，微生物生理和土壤微生物源碳稳定机制是直接影响土壤微生物源碳稳定的内在因素。土壤微生物群落对周围环境变化敏感，因此，土壤性质和气候变化、土地利用和管理措施等外部干扰可以通过影响土壤微生物群落结构、酶分泌特性和微生物源碳形成而间接影响土壤微生物碳泵功能。此外，外界干扰还会通过影响土壤的非生物和生物特性来影响土壤微生物碳泵的产物及其稳定性。

3.1 内部因素

土壤微生物群落作为土壤微生物碳泵理论的核心和驱动因素，有其自身的生理特征，包括微生物生长速率、生长效率、周转时间、化学组成或元素化学计量特征等。微生物生长速率是指单位时间内产生的微生物细胞数量。生长效率定义了微生物的碳利用效率(CUE)，即微生物将单位基质转化为其自身生物量的能力。结合细胞的生化特性，这两个术语可以确定和影响微生物源碳的数量和质量，进而影响土壤碳在“土壤微生物生物量-微生物残体”链中的转移。研究表明，微生物群落的生长速率和效率越高，土壤中碳的积累越多。然而，微生物生长越活跃，微生物对SOC的分解和利用也越快，导致SOC的损失。有研究指出，较低的CUE会限制分解者的生物量产出及其对SOC的分解，有利于土壤碳的积累。由此可见，微生物的生长速率和CUE与微生物控制的有机碳封存并非简单的线性相关。这可能与土壤养分、土壤水分、温度等理化性质有关，目前尚不清楚。土壤微生物的元素化学计量特征主要是指其生物量中碳、氮、磷等元素的比例。该比值可作为群落内部生理相关过程的指标，如微生物养分需求、代谢过程和酶学特征。Li zl等(2020)发现微生物生物量的化学计量比是氮矿化的决定因素; 降低土壤微生物生物量碳磷比(C/P)和氮磷比(N/P)将加速土壤有机碳和氮矿化; 土壤微生物生物量碳、氮与有机碳、全氮含量密切相关。因此，土壤微生物化学计量特征不仅是土壤微生物群落代谢特征的重要指标，也是预测不同生境下土壤微生物群落代谢的关键。这有助于确定土壤微生物碳泵理论功能对外界干扰的响应策略。此外，土壤微生物生理在生态尺度上也存在差异。在个体尺度或物种水平上，微生物的生理特性会随生长阶段和生境特征而变化，每种微生物都有自己的最优生长曲线; 而在群落尺度或门水平上，微生物的生长特征受到微生物相对丰度、种群间竞争和合作等诸多因素的影响。Liang等(2019)综合估算了温带农业、草地和森林生态系统表层土壤微生物残体及其对土壤有机碳的贡献。结果表明: 土壤有机碳中微生物残体的平均比例为农业土壤的55.6%、草地土壤的61.8%和森林土壤的32.6%。由于这些比例是不同生态系统中微生物残体长期积累的结果，因此对土壤微生物碳泵功能的具体评价也需要考虑时间尺度效应。综上所述，探索不同生态和时间尺度下微生物生理特征对土壤微生物碳泵的影响，更有助于弄清土壤微生物碳泵碳储量机制及其对环境变化的响应策略。

土壤微生物源碳的稳定机制是影响土壤微生物碳泵功能的另一个内在因素。一方面，SOC的稳定性与其自身的化学结构和抗分解性有关; 另一方面，这也与土壤对有机碳的保护机制有关。分子的化学特性，包括分子量、极性、化学键等，在一定程度上决定了化合物的相对稳定性。一般来说，低分子量的化合物通常较容易被土壤微生物分解利用，而高分子量的化合物则较难分解，在土壤中的滞留时间较长。土壤微生物细胞具有一些高分子聚合物成分，这可能是微生物源碳相对稳定的原因。然而，一些研究发现，当土壤养分不足时，土壤微生物残体也可以优先作为有效氮被微生物利用; 此外，研究发现不同稳定性的土壤碳组分具有相似的分子组成。这说明微生物源碳在土壤中的稳定性不仅仅受分子结构的限制。分子的抗逆性是一种相对性质而非绝对性质，在早期阶段对分解的限制更为明显。在分解后期，土壤团聚体对有机质的物理保护和土壤矿物对有机碳的吸附与组合成为主要限制。因此，土壤微生物源碳的稳定性也与土壤环境密切相关。

目前，土壤有机质被认为是不同大小和分解程度的植物或微生物源碳的混合物。不同粒径的团聚体对土壤有机碳的保护能力不同。微团聚体的保护能力大于大团聚体。土壤团聚体不仅可以将有效基质从土壤微生物中分离出来，同时，微团聚体中的微生物源有机碳还可以与矿物结合形成复合体，在土壤中保持相对稳定。土壤团聚体的形成和大小、土壤矿物的类型和组成、比表面积、电荷量等都会影响微生物源碳在土壤中的吸附，进而影响土壤微生物残体的稳定性。氧化铁和氧化铝含量高的土壤对有机碳的吸附一般较强，吸附主要通过配体交换和静电相互作用。其次，粘土矿物含量高的土壤有机碳含量较高，这主要与粘土矿物比表面积大有关。比表面积较大的蒙脱石对微生物源碳的吸附量明显高于比表面积较小的高岭石。此外，水合铁/铝氧化物还可与粘土矿物相互作用，并与有机质结合形成复合物，从而稳定土壤有机质。此外，氧化铁还促进土壤团聚体的形成，对土壤有机碳的物理保护有积极作用。另一方面，土壤有机碳的微生物降解会使土壤在矿化过程中失去碳。因此，影响微生物SOC分解的外部因素也会间接影响“续葬效应”及其伴随的稳定碳库。

3.2. 外部因素

土壤非生物因子如水分、土壤pH、有机质含量、温度等理化性质会影响土壤微生物代谢活动、CUE、生物量化学计量和群落结构，进而影响微生物源碳在土壤中的形成、积累和稳定。土壤含水量高、氧含量不足会导致微生物生长效率降低，导致CUE降低，不利于微生物生物量的产生和微生物残体的积累。土壤含水量低会导致土壤微生物碳氮比增加，真菌生物量占主导地位。Jones et al.(2019)发现土壤pH和交换性铝含量与微生物CUE显著相关，当土壤pH < 5.5时，微生物CUE随着土壤酸度的增加而逐渐降低。当土壤pH值大于5.5时，土壤微生物CUE值较大。此外，由于土壤pH会影响土壤矿物质的表层位置，因此认为pH是影响土壤矿物质对有机质吸附和结合能力的关键因素。因此，土壤pH的变化也会影响SOC的稳定性，进而影响土壤MCP驱动的固碳过程。氨基糖作为土壤微生物残体的生物标志物，在许多研究中与土壤有机碳表现出很强的正相关关系。因此，土壤有机碳含量较高时，土壤微生物残体量较多。此外，土壤温度和粘土矿物含量也会影响微生物生物量周转率。土壤温度越高，土壤中粘土矿物含量越低，微生物生物量周转越快。此外，土壤母质类型和土壤深度也会影响微生物的残体及其对土壤碳形成和稳定性的贡献。

除非生物因子外，生物因子还显著影响土壤微生物群落结构、生物量形成和残体物质积累。与微生物共享栖息地并调节土壤碳循环的土壤动物，包括食草动物、腐肉动物、